Появление новой регуляции и экспрессии генов головоногих моллюсков посредством крупных

Nature Communications, том 13, номер статьи: 2172 (2022) Цитировать эту статью

8354 Доступа

9 цитат

284 Альтметрика

Подробности о метриках

Колеоидные головоногие моллюски (кальмары, каракатицы, осьминоги) обладают самой крупной нервной системой среди беспозвоночных, что вместе со многими морфологическими признаками, специфичными для линии, обеспечивает сложное поведение. Геномная основа, лежащая в основе этих инноваций, остается неизвестной. Используя сравнительную и функциональную геномику на модельных скопах кальмара Euprymna, мы выявили уникальную геномную, топологическую и регуляторную организацию геномов головоногих моллюсков. Мы показываем, что геномы колеоидных головоногих моллюсков подверглись значительной реструктуризации по сравнению с геномами других животных, что привело к появлению сотен тесно связанных и эволюционно уникальных кластеров генов (микросинтений). Такие новые микросинтении соответствуют топологическим компартментам с четкой регуляторной структурой и способствуют сложным паттернам экспрессии. В частности, мы идентифицируем набор микросинтений, связанных с инновациями головоногих моллюсков (MACI), широко обогащенными экспрессией нервной системы головоногих моллюсков. Мы полагаем, что появление MACI сыграло важную роль в эволюции нервной системы головоногих моллюсков, и предполагаем, что микросинтеническое профилирование будет иметь центральное значение для понимания инноваций головоногих моллюсков.

Головоногие имеют самую крупную нервную систему среди беспозвоночных и обладают множеством специфичных для линии адаптаций, таких как быстрая адаптивная маскировка, руки с присосками и глаза типа камеры. Многие характеристики головоногих эволюционировали конвергентно с характеристиками позвоночных, что делает их привлекательной системой для изучения генетической основы широкомасштабных организменных инноваций и путей их эволюции.

На геномном уровне в геномах головоногих описано появление новых генов, обширные дупликации генов и широкомасштабное редактирование РНК1. Расширение семейств генов, таких как C2H2, протокадгерины и GPCR, а также обширное редактирование РНК позволило диверсифицировать транскрипты, кодирующие белки, в нервной системе и, как предполагается, сыграло важную роль в ее эволюции. Хотя аналогичные инновации известны из геномов позвоночных, механизмы, управляющие эволюцией этих особенностей, различны: позвоночные прошли через несколько раундов полногеномных дупликаций, которые привели к образованию больших наборов мультикопийных генов и диверсификации их функций, нет никаких указаний на то, что для подобных событий у головоногих моллюсков1,2,3. Напротив, было высказано предположение, что линия колеоидных головоногих моллюсков (кальмары, каракатицы, осьминоги) претерпела крупномасштабную реорганизацию генома2,3.

Свойством геномов многоклеточных животных является то, что локальный порядок генов или микросинтения сохраняется даже между отдаленно родственными видами4,5,6. Эта консервация подтверждается функциональными исследованиями регуляторных ограничений, показанных в геномных регуляторных блоках (GRB)4,5,7, а также совместной экспрессией соседних генов в тканях или типах клеток8. Ранние сборки генома в нескольких колеоидах указывают на то, что локальный порядок генов был сильно нарушен, что привело к разрушению древних микросинтений и объединению ранее несвязанных генов2,3. Это событие, потенциально в масштабе всего генома, могло затронуть сотни семейств генов, нарушив порядок генов по сравнению с последним общим предком колеоидных головоногих моллюсков. Масштабы этого события трудно оценить из-за отсутствия хромосомных комплексов у головоногих моллюсков. Чтобы начать понимать степень реорганизации генома и ее влияние на биологию и эволюцию генома головоногих, мы изучаем новый модельный вид Euprymna scolopes (гавайский бобтейл-кальмар). Этот вид находится в центре исследований симбиоза более 30 лет9,10, но также является привлекательной модельной системой для исследований эволюции и развития из-за небольшого размера взрослой особи, больших кладок яиц и относительной простоты выращивания.

Чтобы реконструировать регуляторный ландшафт в геноме E. scolopes, мы применили методы захвата хромосомной конформации (Hi-C) и открытого хроматинового профилирования (ATAC-seq), а также собрали дополнительные данные по экспрессии. Hi-C позволил нам улучшить ранее опубликованную сборку генома E. scolopes, а также уловить трехмерную организацию генома. Используя сравнительные геномные подходы, мы описываем глобальную природу перестановок генома у колеоидных головоногих моллюсков и демонстрируем появление множества микросинтенических регионов, ранее не связанных между собой у других видов. Наши данные также выявляют взаимодействия между отдаленными геномными локусами (топологическая организация генома), проливают свет на трехмерную организацию генома E. scolopes, а также идентифицируют гены, расположенные в регуляторных петлях и топологически ассоциированных доменах (TAD). Наши данные по открытому хроматину показывают области, доступные для факторов транскрипции и, таким образом, потенциально представляющие собой регуляторные элементы. Вместе эти данные позволяют нам получить представление о влиянии эволюционных изменений в связях генов и появлении новой регуляции генов. Это исследование дает основу для понимания эволюции геномов головоногих моллюсков и возможных последствий морфологических новинок в этой кладе.